Von unbeschreiblichen Narben gezeichnet, kehrt der Prinz von Persien von der Insel der Zeit nach Babylon zurück. An seiner Seite befindet sich Kaileena, die rätselhafte Herrscherin der Zeit. Aber anstatt des erstrebten Friedens findet er sein Königreich vom Krieg verwüstet vor und muss feststellen, dass Kaileena das Ziel einer brutalen Verschwörung geworden ist. Nach ihrer Entführung spürt der Prinz sie im Palast auf und muss mit ansehen, wie sie von einem mächtigen Gegner ermordet wird. Ihr Tod entfesselt den Sand der Zeit, der den Prinzen berührt und alles zu zerstören droht, was ihm lieb und teuer ist.
Fortan hastet er durch die Straßen, wie ein Flüchtling gejagt, und schnell stellt er fest, dass der Sand auch ihn verdorben hat. Durch ihn wurde ein tödlicher Dunkler Prinz freigelassen, dessen Geist im Laufe der Zeit immer mehr Besitz von ihm ergreift